三千年前，宁氏祖先在一次偶然的外出中，在一个乱石堆中得到了上古轩辕神剑，当他回到族里，妻子已经为他生下了一个儿子，正当族人欢庆之时，黑风老妖前来讨要轩辕神剑。

宁氏誓死保卫神剑，带领族人与黑风搏斗起来。黑风老妖以宁氏的孩子为要挟，打败了宁氏。宁氏为了让神剑不落入妖孽之手，用尽自己最后的力气，把神剑掷出千里之外。

宁氏的妻子为了保住儿子的性命，把孩子藏于山林之中并写下血书一封，宁氏夫妇双双被黑风老妖残忍杀害。一只白狐叼起孩子，把孩子送到一户人家门口，孩子被农妇发现抱回了家。道人燕赤霞看到白狐虽为兽类但一心向善，愿意引渡白狐修炼成正果。

三千年以后，宁家公子宁采臣高中乡试第一名。这一日，他和伙伴们在一起进行蹴鞠比赛，正玩的尽兴之时，来了一位姑娘告诉他们周围有妖气让他们不要再玩儿了。这位姑娘名叫严雨生，是个捉妖人，可是书生们都不相信她的话。

比赛完之后书生们走在回家的路上，突然起了一阵大雾，一栋灯火辉煌的酒楼出现在他们面前，书生们被酒楼的姑娘簇拥着来到酒楼观看歌舞表演。严雨生来到酒楼，她启动法术让狐狸们都现了原形，书生们被狐狸追得到处乱跑，死伤了不少。

聂小倩和聂小环分别是一只白狐和黄狐，正当她们要对宁采臣下手的时候燕赤霞赶到救了宁采臣主仆二人，聂小倩机智逃脱，聂小环却被燕赤霞的符咒所伤。

燕赤霞追上聂小倩责问她千年修行马上就要成正果，为什么要在这个时候犯下杀戒，任凭燕赤霞怎样苦口婆心，聂小倩始终不回答。

聂小倩回到狐狸洞，聂夫人告诉了她一定要杀宁采臣的原因。原来在一千年之前，宁采臣的祖先宁定光、黑风和聂家的祖先聂晨是八拜之交，可是宁定光为了铸一把举世无双的神剑要进行血祭，他不顾聂晨的反对，杀死了一千多只狐狸用来祭剑，狐族损伤惨重，后来在黑风的帮助下狐族才慢慢兴旺起来。听了娘亲讲的故事，聂小倩发誓一定要杀死宁采臣为族人报仇。

狐族这么多年来一直听命于黑风，这次没有杀死宁采臣，聂夫人带着小倩来到黑风洞请罪。听说狐族没有完成任务，黑风大发雷霆，小倩为了不让母亲为难，在黑风面前立下了军令状。

黑风的徒弟竹子精陶晋一直以来都很喜欢聂小倩，他也是唯一知道燕赤霞引渡小倩修行的知情人。小倩告诉陶晋自己几千年来潜心修行，一心向善，可现在为了族人，不得不破杀戒，内心很矛盾。陶晋安慰小倩不要想太多。

官府为了稳定人心请来玄贞观道士为死去的书生举行公祭，并向百姓们说明这些书生是被野兽所伤。陶晋、小倩和小环附着在人体之上欲加害宁采臣，却被燕赤霞的师兄赤眉道长识破并打伤，燕赤霞劝师兄饶过小倩一命，陶晋把小倩救回狐狸洞并为小倩疗伤。